Первое документальное свидетельство об основании поселения на месте нынешней Дудинки относится к 1667 году. Тогда стрелец Иван Сорокин написал, что основал зимовье у стрелки Енисея и реки Дудинки (в более ранней версии — Дудыпта).
Русские забрались в суровый север, естественно, ради прибыли — ясака, пушного налога, которым были обложены местные племена. Позднее стали усердно изучать другие местные ресурсы, надеясь найти что-то стоящее. В разное время в Дудинском зимовье побывали первооткрыватели и исследователи Харитон Лаптев, Семен Челюскин, Александр Миддендорф, Эдуард Толль, Фритьоф Нансен, Никифор Бегичев, Николай Урванцев и многие другие.
В XIX веке село Дудинское стало важным торговым центром на Енисее, но внешне этот статус на него никак не повлиял. Вплоть до начала ХХ века в Дудинке жило не более 70 человек, а ее главной достопримечательностью была деревянная церковь, до наших дней не сохранившаяся.
«Мы ожидали найти здесь многочисленные постройки, и поэтому можно себе представить наше удивление, когда мы увидели, что это знаменитое Дудино состоит всего только из семи-восьми полуразрушенных лачуг, одного недостроенного дома и деревянной часовни», — писал в 1876 году шведский ученый Г. Тэль.
К началу 1920-х облик будущей столицы Таймыра почти не изменился, только часовню в роли основной достопримечательности сменил «кабак».
«24 дома села, частью солидной деревянной постройки, частью полуземлянок. В Дудинке находится главный кабак, и тот горный хребет, что поднимается на север от села, называется „Кабацкий“, и тот остров, что виден напротив на зеркале Енисея, тоже Кабацкий», — сообщал в 1921 году начальник экспедиции инженерных путей сообщения С. Рыбин.
10 декабря 1930 года Дудинка стала административным центром Таймырского (Долгано-Ненецкого) национального округа. Население села стало заметно расти. Если в 1927 году здесь проживало 246 человек, то в 1937 году — 1345, а в 1940 году — 2221 человек. На ул. Советской, в центре Дудинки, были построены клуб и больница, почтовое отделение, магазины, типография. В 1931 году в Дудинке впервые показали кино, появилась телефонная связь, началась радиофикация.
«Дудинка строится, правда, не так бурно, как Игарка, но строится... И все же по сравнению с Игаркой лицо Дудинки расплывчато и неуловимо... Дудинка ничего не производит, в ней нет ни заводов, ни фабрик, ни промыслов — и это, несомненно, бросает на нее тень затишья», — писала в 1932 году газета «Советский Север».
Переломные для истории Дудинки события начались в 1935 году — тогда было принято решение о строительстве Норильского горнометаллургического комбината, для которого понадобился порт. Разместить последний решили в Дудинке, а для связи их — построить железную дорогу. В 1936 году началось строительство порта, а в 1938 году он принял первое судно.
Дудинский порт, как и город и Норильский комбинат, строились руками заключенных Норильлага. Путь заключенных в Норильск шел через Дудинку. Людей привозили на баржах по Енисею, а с 1936 года — и по Северному морскому пути. Сохранились истории о том, как местные жительницы ходили встречать пароходы с заключенными, надеясь узнать в ком-нибудь своих мужей и отцов, потерянных за годы репрессий и войны.
В 1951 году Дудинка получила статус города. К этому времени здесь проживало уже более 13 тыс. человек, насчитывалось более 30 организаций и предприятий, главным из которых был порт. В 1950-е годы началось строительство двух- и и трехэтажных кирпичных домов, в 1960-е стали появляться первые четырехэтажные — их, как и в Норильске, строили на сваях. К 300-летию Дудинки, которое широко отметили в 1967 году, население города выросло до 16 тыс. человек.
До начала 1990-х годов в городе активно строились новые микрорайоны и инфраструктура. Так, к началу 1980-х в 30-тысячной Дудинке появились детская больница, родильный дом, поликлиника, кинотеатр «Арктика», плавательный бассейн, универмаг магазин «Норильск». В 1981 году в Дудинке заработал газоконденсатный завод, выпускавший дизельное топливо и бензин — первый объект газоперерабатывающей промышленности на Таймыре.
Сейчас в Дудинке и ближайших поселках живет примерно 24 тыс. человек. Градообразующим предприятием остается Дудинский морской порт — он обеспечивает круглогодичную навигацию и перевозку грузов по Северному морскому пути.